Дальнейший карьерный рост Игоря Сечина связан исключительно с чиновником Владимиром Путиным. В 1991-1996 годах господин Сечин работал в возглавляемом господином Путиным комитете по внешним связям мэрии Санкт-Петербурга: главным специалистом, помощником, начальником аппарата.
В 1996 году они переехали в Москву, устроившись в управление делами президента: Владимир Путин — заместителем управляющего делами, Игорь Сечин — специалистом 1-й категории, заместителем начальника отдела по работе с собственностью за рубежом управления внешних экономических связей.Весной 1997 года господин Сечин возглавил общий отдел главного контрольного управления администрации президента РФ, которое к тому времени возглавил господин Путин. С мая 1998 года — руководитель аппарата первого замруководителя администрации президента Владимира Путина. С июля 1999 года — консультант директора ФСБ РФ Владимира Путина. С августа 1999 года — руководитель секретариата премьер-министра Владимира Путина.
С 24 ноября 1999 года — первый заместитель главы аппарата правительства РФ Дмитрия Козака. 31 декабря 1999 года назначен заместителем руководителя администрации президента РФ. 3 июня 2000 года вновь утвержден в этой должности. 25 марта 2004 года назначен помощником президента — заместителем руководителя администрации президента РФ.