Дирекция образована в июле 2018 года. В соответствии с федеральным законом, закрепившим за госкорпорацией «Росатом» функции по развитию и устойчивому функционированию Северного морского пути, она обеспечивает исполнение полномочий по проведению госполитики в названной сфере, организацию плавания судов, развитие инфраструктуры морских портов, в том числе энергетической, создание системы безопасности мореплавания в рамках СМП, а также навигационно-гидрографическое обеспечение.
С 2019 года управляет федеральным проектом «Северный морской путь», входящим в комплексный план модернизации и расширения магистральной инфраструктуры. Ключевой разработчик плана развития инфраструктуры СМП на период до 2035 года, утверждаемого правительством РФ. Курирует работу ФГУП «Атомфлот» и ФГУП «Гидрографическое предприятие». Число сотрудников — 27 человек.