Самый старший среди семейства музеев Гуггенхайм — Музей Соломона Р. Гуггенхайма в Нью-Йорке. Коллекция беспредметного искусства миллионера Гуггенхайма стала доступна публике с 1959 году в здании, построенном специально для музея архитектором Френком Ллойдом Райтом. И коллекция (Малевич, Мондриан и пр.), и само здание, полвека назад казавшиеся более чем авангардными, сейчас воспринимаются как классика искусства XX века. Позже начал работать выставочный зал Музея Гуггенхайма в Сохо.
Племянница Соломона Гуггенхайма Пегги открыла свое собрание для публики в конце 70-х, в ею же купленном Палаццо Venier dei Leoni на берегу Большого канала. В коллекции Музея Пегги Гуггенхайм в Венеции — все течения, которые коллекционерша успела застать, от кубизма до сюрреализма.
В 1997 году открылся Музей Гуггенхайма в Бильбао. Гигантское (выставочная площадь около 1 тыс. кв. м) сооружение фантастических форм спроектировано Френком Герри и претендует на звание "чуда архитектуры XX века".
В том же году начал действовать Музей Гуггенхайма в Берлине — под него приспособили маленькое здание около Бранденбургских ворот, построенное в 1920 году Ричардом Глакманом для художественной галереи.