Фонд основан промышленником и меценатом Соломоном Робертом Гуггенхаймом в 1937 году. Является некоммерческой организацией, деятельность которой финансируется в основном за счет поддержки частных благотворителей. С самого начала ставил своей целью поддержку современного искусства и коллекционирование его выдающихся произведений. Первым из основанных фондом музеев стал так называемый Музей беспредметного искусства в Нью-Йорке, где демонстрировались не только работы абстракционистов, но и произведения Марка Шагала, Пабло Пикассо, Ласло Мохой-Надя. В 1950-е годы существенно расширившаяся со временем коллекция была перемещена в специально построенное Фрэнком Ллойдом Райтом знаменитое здание (открылось в 1959 году; известно как Музей Соломона Р. Гуггенхайма).
В конце ХХ века началась глобальная экспансия фонда. Открывшийся в 1997 году Музей Гуггенхайма в Бильбао (его здание, построенное по проекту Фрэнка Гери, стало одной из архитектурных сенсаций 1990-х годов) задумывался как первый в ряду музеев-филиалов по всему миру. К настоящему времени, однако, часть филиалов закрыта, а часть планов так и не была реализована. Сегодня помимо нью-йоркского музея полноценно функционируют только Музей Пегги Гуггенхайм в Венеции и Музей Гуггенхайма в Бильбао.