Дирекция образована в июле 2018 года после принятия закона, который закрепил за «Росатомом» функции по развитию и устойчивому функционированию Северного морского пути (СМП). Дирекция СМП обеспечивает организацию плавания судов, развитие инфраструктуры морских портов, в том числе энергетической, создание системы безопасности мореплавания в рамках СМП, а также навигационно-гидрографическое обеспечение.
С 2019 года управляет федеральным проектом «Северный морской путь», входящим в комплексный план модернизации и расширения магистральной инфраструктуры. Является ключевым разработчиком плана развития инфраструктуры СМП на период до 2035 года. Курирует работу ФГУП «Атомфлот» и ФГУП «Гидрографическое предприятие». Число сотрудников — 27.